The imidazoacridinone C-1311 induces p53-dependent senescence or p53-independent apoptosis and sensitizes cancer cells to radiation
Abstrakt
C-1311 is a small molecule, which has shown promise in a number of preclinical and clinical studies. However, the biological response to C-1311 exposure is complicated and has been reported to involve a number of cell fates. Here, we investigated the molecular signaling which determines the response to C-1311 in both cancer and non-cancer cell lines. For the first time we demonstrate that the tumor suppressor, p53 plays a key role in cell fate determination after C-1311 treatment. In the presence of wild-type p53, cells exposed to C-1311 entered senescence. In contrast, cells lines without functional p53 underwent mitotic catastrophe and apoptosis. C-1311 also induced autophagy in a non-p53-dependent manner. Cells in hypoxic conditions also responded to C-1311 in a p53-dependent manner, suggesting that our observations are physiologically relevant. Most importantly, we show that C-1311 can be effectively combined with radiation to improve the radiosensitivity of a panel of cancer cell lines. Together, our data suggest that C-1311 warrants further clinical testing in combination with radiotherapy for the treatment of solid tumors.
Cytowania
-
9
CrossRef
-
0
Web of Science
-
1 3
Scopus
Autorzy (5)
Cytuj jako
Pełna treść
- Wersja publikacji
- Accepted albo Published Version
- Licencja
- otwiera się w nowej karcie
Słowa kluczowe
Informacje szczegółowe
- Kategoria:
- Publikacja w czasopiśmie
- Typ:
- artykuł w czasopiśmie wyróżnionym w JCR
- Opublikowano w:
-
Oncotarget
nr 8,
strony 31187 - 31198,
ISSN: 1949-2553 - Język:
- angielski
- Rok wydania:
- 2017
- Opis bibliograficzny:
- Skwarska A., Ramachandran S., Dobrynin G., Leszczynska K. B., Hammond E. M.: The imidazoacridinone C-1311 induces p53-dependent senescence or p53-independent apoptosis and sensitizes cancer cells to radiation// Oncotarget. -Vol. 8, iss. 19 (2017), s.31187-31198
- DOI:
- Cyfrowy identyfikator dokumentu elektronicznego (otwiera się w nowej karcie) 10.18632/oncotarget.16102
- Bibliografia: test
-
- Isambert N, Campone M, Bourbouloux E, Drouin M, Major A, Yin W, Loadman P, Capizzi R, Grieshaber C, Fumoleau P. Evaluation of the safety of C-1311 (SYMADEX) administered in a phase 1 dose escalation trial as a weekly infusion for 3 consecutive weeks in patients with advanced solid tumours. Eur J Cancer. 2010; 46:729-34. otwiera się w nowej karcie
- Skladanowski A, Plisov SY, Konopa J, Larsen AK. Inhibition of DNA topoisomerase II by imidazoacridinones, new antineoplastic agents with strong activity against solid tumors. Mol Pharmacol. 1996; 49:772-80.
- Paradziej-Łukowicz J, Skwarska A, Peszyńska-Sularz G, Brillowska-Dąbrowska A, Konopa J. Anticancer imidazoacridinone C-1311 inhibits hypoxia-inducible factor- 1α (HIF-1α), vascular endothelial growth factor (VEGF) and angiogenesis. Cancer Biol Ther. 2011; 12:586-97. otwiera się w nowej karcie
- Potęga A, Fedejko-Kap B, Mazerska Z. Imidazoacridinone antitumor agent C-1311 as a selective mechanism-based inactivator of human cytochrome P450 1A2 and 3A4 isoenzymes. Pharmacol Rep. 2016; 68:663-70. otwiera się w nowej karcie
- Skwarska A, Augustin E, Beffinger M, Wojtczyk A, Konicz S, Laskowska K, Polewska J. Targeting of FLT3-ITD kinase contributes to high selectivity of imidazoacridinone C-1311 against FLT3-activated leukemia cells. Biochem Pharmacol. 2015; 95:238-52. otwiera się w nowej karcie
- Skwarska A, Augustin E, Konopa J. Sequential induction of mitotic catastrophe followed by apoptosis in human leukemia MOLT4 cells by imidazoacridinone C-1311. otwiera się w nowej karcie
- Apoptosis. 2007; 12:2245-57. otwiera się w nowej karcie
- Polewska J, Skwarska A, Augustin E, Konopa J. DNA- damaging imidazoacridinone C-1311 induces autophagy followed by irreversible growth arrest and senescence in human lung cancer cells. J Pharmacol Exp Ther. 2013; 346:393-405. otwiera się w nowej karcie
- Kahlem P, Dörken B, Schmitt CA. Cellular senescence in cancer treatment: friend or foe? J Clin Invest. 2004; 113:169-74. otwiera się w nowej karcie
- Roninson IB, Broude EV, Chang BD. If not apoptosis, then what? Treatment-induced senescence and mitotic catastrophe in tumor cells. Drug Resist Updat. 2001; 4:303-13. otwiera się w nowej karcie
- Imreh G, Norberg HV, Imreh S, Zhivotovsky B. Chromosomal breaks during mitotic catastrophe trigger γH2AX-ATM-p53-mediated apoptosis. J Cell Sci. 2011; 124:2951-63. otwiera się w nowej karcie
- Baker DJ, Wijshake T, Tchkonia T, LeBrasseur NK, Childs BG, van de Sluis B, Kirkland JL, van Deursen JM. Clearance of p16Ink4a-positive senescent cells delays ageing-associated disorders. Nature. 2011; 479:232-36. otwiera się w nowej karcie
- Childs BG, Baker DJ, Kirkland JL, Campisi J, van Deursen JM. Senescence and apoptosis: dueling or complementary cell fates? EMBO Rep. 2014; 15:1139-53. otwiera się w nowej karcie
- Pérez-Mancera PA, Young AR, Narita M. Inside and out: the activities of senescence in cancer. Nat Rev Cancer. 2014; 14:547-58. otwiera się w nowej karcie
- Zamble DB, Jacks T, Lippard SJ. p53-Dependent and -independent responses to cisplatin in mouse testicular teratocarcinoma cells. Proc Natl Acad Sci USA. 1998; 95:6163-68. otwiera się w nowej karcie
- Vakifahmetoglu H, Olsson M, Tamm C, Heidari N, Orrenius S, Zhivotovsky B. DNA damage induces two distinct modes of cell death in ovarian carcinomas. Cell Death Differ. 2008; 15:555-66. otwiera się w nowej karcie
- Chang BD, Broude EV, Dokmanovic M, Zhu H, Ruth A, Xuan Y, Kandel ES, Lausch E, Christov K, Roninson IB. A senescence-like phenotype distinguishes tumor cells that undergo terminal proliferation arrest after exposure to anticancer agents. Cancer Res. 1999; 59:3761-67. otwiera się w nowej karcie
- Berndtsson M, Hägg M, Panaretakis T, Havelka AM, Shoshan MC, Linder S. Acute apoptosis by cisplatin requires induction of reactive oxygen species but is not associated with damage to nuclear DNA. Int J Cancer. 2007; 120:175-80. otwiera się w nowej karcie
- Coppé JP, Patil CK, Rodier F, Sun Y, Muñoz DP, Goldstein J, Nelson PS, Desprez PY, Campisi J. Senescence-associated secretory phenotypes reveal cell-nonautonomous functions of oncogenic RAS and the p53 tumor suppressor. PLoS Biol. 2008; 6:2853-68. otwiera się w nowej karcie
- Bunz F, Hwang PM, Torrance C, Waldman T, Zhang Y, Dillehay L, Williams J, Lengauer C, Kinzler KW, Vogelstein B. Disruption of p53 in human cancer cells alters the responses to therapeutic agents. J Clin Invest. 1999; 104:263-69. otwiera się w nowej karcie
- Olcina MM, Foskolou IP, Anbalagan S, Senra JM, Pires IM, Jiang Y, Ryan AJ, Hammond EM. Replication stress and chromatin context link ATM activation to a role in DNA replication. Mol Cell. 2013; 52:758-66. otwiera się w nowej karcie
- Darzynkiewicz Z. When senescence masquerades as DNA damage: is DNA replication stress the culprit? Cell Cycle. 2009; 8:3810-11. otwiera się w nowej karcie
- Pospelova TV, Demidenko ZN, Bukreeva EI, Pospelov VA, Gudkov AV, Blagosklonny MV. Pseudo-DNA damage response in senescent cells. Cell Cycle. 2009; 8:4112-18. otwiera się w nowej karcie
- Krause K, Wasner M, Reinhard W, Haugwitz U, Dohna CL, Mössner J, Engeland K. The tumour suppressor protein p53 can repress transcription of cyclin B. Nucleic Acids Res. 2000; 28:4410-18. Oncotarget 31198 www.impactjournals.com/oncotarget 24. Klionsky DJ, Abdelmohsen K, Abe A, Abedin MJ, Abeliovich H, Acevedo Arozena A, Adachi H, Adams CM, Adams PD, Adeli K, Adhihetty PJ, Adler SG, Agam G, et al. Guidelines for the use and interpretation of assays for monitoring autophagy (3rd edition). Autophagy. 2016; 12:1-222. otwiera się w nowej karcie
- Vakifahmetoglu H, Olsson M, Zhivotovsky B. Death through a tragedy: mitotic catastrophe. Cell Death Differ. 2008; 15:1153-62. otwiera się w nowej karcie
- Eom YW, Kim MA, Park SS, Goo MJ, Kwon HJ, Sohn S, Kim WH, Yoon G, Choi KS. Two distinct modes of cell death induced by doxorubicin: apoptosis and cell death through mitotic catastrophe accompanied by senescence- like phenotype. Oncogene. 2005; 24:4765-77. otwiera się w nowej karcie
- Yao GD, Yang J, Li Q, Zhang Y, Qi M, Fan SM, Hayashi T, Tashiro S, Onodera S, Ikejima T. Activation of p53 contributes to pseudolaric acid B-induced senescence in human lung cancer cells in vitro. Acta Pharmacol Sin. 2016; 37:919-29. otwiera się w nowej karcie
- Dimri GP, Lee X, Basile G, Acosta M, Scott G, Roskelley C, Medrano EE, Linskens M, Rubelj I, Pereira-Smith O. A biomarker that identifies senescent human cells in culture and in aging skin in vivo. Proc Natl Acad Sci USA. 1995; 92:9363-67. otwiera się w nowej karcie
- Pawlik TM, Keyomarsi K. Role of cell cycle in mediating sensitivity to radiotherapy. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2004; 59:928-42. otwiera się w nowej karcie
- Inoue M, Yoshimura M, Kobayashi M, Morinibu A, Itasaka S, Hiraoka M, Harada H. PLK1 blockade enhances therapeutic effects of radiation by inducing cell cycle arrest at the mitotic phase. Sci Rep. 2015; 5:15666. otwiera się w nowej karcie
- Augustin E, Pawłowska M, Polewska J, Potega A, Mazerska Z. Modulation of CYP3A4 activity and induction of apoptosis, necrosis and senescence by the anti-tumour imidazoacridinone C-1311 in human hepatoma cells. Cell Biol Int. 2013; 37:109-20.
- Hyzy M, Bozko P, Konopa J, Skladanowski A. Antitumour imidazoacridone C-1311 induces cell death by mitotic catastrophe in human colon carcinoma cells. Biochem Pharmacol. 2005; 69:801-09. otwiera się w nowej karcie
- Chang BD, Xuan Y, Broude EV, Zhu H, Schott B, Fang J, Roninson IB. Role of p53 and p21waf1/cip1 in senescence- like terminal proliferation arrest induced in human tumor cells by chemotherapeutic drugs. Oncogene. 1999; 18:4808-18. otwiera się w nowej karcie
- Pinto M, Pickrell AM, Wang X, Bacman SR, Yu A, Hida A, Dillon LM, Morton PD, Malek TR, Williams SL, Moraes CT. Transient mitochondrial DNA double strand breaks in mice cause accelerated aging phenotypes in a ROS-dependent but p53/p21-independent manner. Cell Death Differ. 2017; 24:288-99. otwiera się w nowej karcie
- Smits VA, Klompmaker R, Vallenius T, Rijksen G, Mäkela TP, Medema RH. p21 inhibits Thr161 phosphorylation of Cdc2 to enforce the G2 DNA damage checkpoint. J Biol Chem. 2000; 275:30638-43. otwiera się w nowej karcie
- Jackson JG, Pant V, Li Q, Chang LL, Quintás-Cardama A, Garza D, Tavana O, Yang P, Manshouri T, Li Y, El- Naggar AK, Lozano G. p53-mediated senescence impairs the apoptotic response to chemotherapy and clinical outcome in breast cancer. Cancer Cell. 2012; 21:793-806. otwiera się w nowej karcie
- Pérès EA, Gérault AN, Valable S, Roussel S, Toutain J, Divoux D, Guillamo JS, Sanson M, Bernaudin M, Petit E. Silencing erythropoietin receptor on glioma cells reinforces efficacy of temozolomide and X-rays through senescence and mitotic catastrophe. Oncotarget. 2015; 6:2101-19. doi: 10.18632/oncotarget.2937. otwiera się w nowej karcie
- Blagosklonny MV. Wt p53 impairs response to chemotherapy: make lemonade to spare normal cells. otwiera się w nowej karcie
- Oncotarget. 2012; 3:601-07. doi: 10.18632/oncotarget.548. otwiera się w nowej karcie
- Capizzi R, Roman L, Tjulandin S, Smirnova I, Manikhas A, Paterson J, Major A, Lundberg A, Fumoleau P. Phase II trial of C1311, a novel inhibitor of topoisomerase II in advanced breast cancer. J Clin Oncol. 2008; 26:1055. otwiera się w nowej karcie
- Leszczynska KB, Foskolou IP, Abraham AG, Anbalagan S, Tellier C, Haider S, Span PN, O'Neill EE, Buffa FM, Hammond EM. Hypoxia-induced p53 modulates both apoptosis and radiosensitivity via AKT. J Clin Invest. 2015; 125:2385-98. otwiera się w nowej karcie
- Weryfikacja:
- Politechnika Gdańska
wyświetlono 94 razy