Active Site Architecture and Reaction Mechanism Determination of Cold Adapted beta-D-galactosidase from Arthrobacter sp. 32cB
Abstrakt
ArthbetaDG is a dimeric, cold-adapted beta-D-galactosidase that exhibits high hydrolytic and transglycosylation activity. A series of crystal structures of its wild form, as well as its ArthbetaDG_E441Q mutein complexes with ligands were obtained in order to describe the mode of its action. The ArthbetaDG_E441Q mutein is an inactive form of the enzyme designed to enable observation of enzyme interaction with its substrate. The resulting three-dimensional structures of complexes: ArthbetaDG_E441Q/LACs and ArthbetaDG/IPTG (ligand bound in shallow mode) and structures of complexes ArthbetaDG_E441Q/LACd, ArthbetaDG/ONPG (ligands bound in deep mode), and galactose ArthbetaDG/GAL and their analysis enabled structural characterization of the hydrolysis reaction mechanism. Furthermore, comparative analysis with mesophilic analogs revealed the most striking differences in catalysis mechanisms. The key role in substrate transfer from shallow to deep binding mode involves rotation of the F581 side chain. It is worth noting that the 10-aa loop restricting access to the active site in mesophilic GH2 betaDGs, in ArthbetaDG is moved outward. This facilitates access of substrate to active site. Such a permanent exposure of the entrance to the active site may be a key factor for improved turnover rate of the cold adapted enzyme and thus a structural feature related to its cold adaptation.
Cytowania
-
1 1
CrossRef
-
0
Web of Science
-
1 4
Scopus
Autorzy (5)
Cytuj jako
Pełna treść
- Wersja publikacji
- Accepted albo Published Version
- Licencja
- otwiera się w nowej karcie
Słowa kluczowe
Informacje szczegółowe
- Kategoria:
- Publikacja w czasopiśmie
- Typ:
- artykuły w czasopismach
- Opublikowano w:
-
INTERNATIONAL JOURNAL OF MOLECULAR SCIENCES
nr 20,
strony 1 - 17,
ISSN: 1661-6596 - Język:
- angielski
- Rok wydania:
- 2019
- Opis bibliograficzny:
- Rutkiewicz M., Bujacz A., Wanarska M., Wierzbicka-Woś A., Cieśliński H.: Active Site Architecture and Reaction Mechanism Determination of Cold Adapted beta-D-galactosidase from Arthrobacter sp. 32cB// INTERNATIONAL JOURNAL OF MOLECULAR SCIENCES -Vol. 20,iss. 17 (2019), s.1-17
- DOI:
- Cyfrowy identyfikator dokumentu elektronicznego (otwiera się w nowej karcie) 10.3390/ijms20174301
- Bibliografia: test
-
- Talens-Perales, D.; Górska, A.; Huson, D.H.; Polaina, J.; Marín-Navarro, J. Analysis of Domain Architecture and Phylogenetics of Family 2 Glycoside Hydrolases (GH2). PLoS ONE 2016, 11, e0168035. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Cohn, M.; Monod, J. Purification and properties of the beta-galactosidase (lactase) of Escherichia coli. Biochim. Biophys. Acta 1951, 7, 153-174. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Jacobson, R.H.; Zhang, X.J.; DuBose, R.F.; Matthews, B.W. Three-dimensional structure of beta-galactosidase from E. coli. Nature 1994, 369, 761-766. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Juers, D.H.; Matthews, B.W.; Huber, R.E. LacZ beta-galactosidase: Structure and function of an enzyme of historical and molecular biological importance. Protein Sci. 2012, 21, 1792-1807. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Brás, N.F.; Fernandes, P.A.; Ramos, M.J. QM/MM Studies on the β-Galactosidase Catalytic Mechanism: Hydrolysis and Transglycosylation Reactions. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 421-433. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Juers, D.H.; Rob, B.; Dugdale, M.L.; Rahimzadeh, N.; Giang, C.; Lee, M.; Matthews, B.W.; Huber, R.E. Direct and indirect roles of His-418 in metal binding and in the activity of beta-galactosidase (E. coli). Protein Sci. 2009, 18, 1281-1292. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Juers, D.H.; Heightman, T.D.; Vasella, A.; McCarter, J.D.; Mackenzie, L.; Withers, S.G.; Matthews, B.W. A structural view of the action of Escherichia coli (lacZ) beta-galactosidase. Biochemistry 2001, 40, 14781-14794. [CrossRef] [PubMed] otwiera się w nowej karcie
- Harju, M. Milk sugars and minerals as ingredients. Int. J. Dairy Technol. 2001, 54, 61-63. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Harju, M.; Kallioinen, H.; Tossavainen, O. Lactose hydrolysis and other conversions in dairy products: Technological aspects. Int. Dairy J. 2012, 22, 104-109. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Pereira-Rodriguez, A.; Fernandez-Leiro, R.; Gonzalez-Siso, M.I.; Cerdan, M.E.; Becerra, M.; Sanz-Aparicio, J. Structural basis of specificity in tetrameric Kluyveromyces lactis beta-galactosidase. J. Struct. Biol. 2012, 177, 392-401. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Stevenson, D.E.; Stanley, R.A.; Furneaux, R.H. Optimization of alkyl beta-D-galactopyranoside synthesis from lactose using commercially available beta-galactosidases. Biotechnol. Bioeng. 1993, 42, 657-666. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Klewicki, R.; Belina, I.; Wojciechowska, A.; Klewicka, E.; Sójka, M. Synthesis of Galactosyl Mannitol Derivative Using β-Galactosidase from Kluyveromyces lactis. Pol. J. Food Nutr. Sci. 2017, 67, 33-39. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Wojciechowska, A.; Klewicki, R.; Sójka, M.; Klewicka, E. Synthesis of the Galactosyl Derivative of Gluconic Acid with the Transglycosylation Activity of β-Galactosidase. Food Technol. Biotechnol. 2017, 55, 258-265. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Cavicchioli, R.; Charlton, T.; Ertan, H.; Omar, S.M.; Siddiqui, K.S.; Williams, T.J. Biotechnological uses of enzymes from psychrophiles. Microb. Biotechnol. 2011, 4, 449-460. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Cavicchioli, R.; Siddiqui, K.S.; Andrews, D.; Sowers, K.R. Low-temperature extremophiles and their applications. Curr. Opin. Biotechnol. 2002, 13, 253-261. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Pawlak-Szukalska, A.; Wanarska, M.; Popinigis, A.T.; Kur, J. A novel cold-active β-d-galactosidase with transglycosylation activity from the Antarctic Arthrobacter sp. 32cB-Gene cloning, purification and characterization. Process Biochem. 2014, 49, 2122-2133. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Boehm, G.; Fanaro, S.; Jelinek, J.; Stahl, B.; Marini, A. Prebiotic concept for infant nutrition. Acta Paediatr. 2003, 92, 64-67. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Lee, L.Y.; Bharani, R.; Biswas, A.; Lee, J.; Tran, L.A.; Pecquet, S.; Steenhout, P. Normal growth of infants receiving an infant formula containing Lactobacillus reuteri, galacto-oligosaccharides, and fructo-oligosaccharide: A randomized controlled trial. Matern. Health Neonatol. Perinatol. 2015, 1, 9. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Li, M.; Monaco, M.H.; Wang, M.; Comstock, S.S.; Kuhlenschmidt, T.B.; Fahey, G.C., Jr.; Miller, M.J.; Kuhlenschmidt, M.S.; Donovan, S.M. Human milk oligosaccharides shorten rotavirus-induced diarrhea and modulate piglet mucosal immunity and colonic microbiota. ISME J. 2014, 8, 1609-1620. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Hughes, C.; Davoodi-Semiromi, Y.; Colee, J.C.; Culpepper, T.; Dahl, W.J.; Mai, V.; Christman, M.C.; Langkamp-Henken, B. Galactooligosaccharide supplementation reduces stress-induced gastrointestinal dysfunction and days of cold or flu: A randomized, double-blind, controlled trial in healthy university students. Am. J. Clin. Nutr. 2011, 93, 1305-1311. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Kunz, C.; Rudloff, S. Biological functions of oligosaccharides in human milk. Acta Paediatr. 1993, 82, 903-912. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Torres, D.P.; Gonçalves, M.; Teixeira, J.A.; Rodrigues, L.R. Galacto-Oligosaccharides: Production, Properties, Applications, and Significance as Prebiotics. Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 2010, 9, 438-454. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- McVeagh, P.; Miller, J.B. Human milk oligosaccharides: Only the breast. Acta Paediatr. 1997, 33, 281-286. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Musilova, S.; Rada, V.; Vlkova, E.; Bunesova, V. Beneficial effects of human milk oligosaccharides on gut microbiota. Benef. Microbes. 2014, 5, 273-283. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Mussatto, S.I.; Mancilha, I.M. Non-digestible oligosaccharides: A review. Carbohydr. Polym. 2007, 68, 587-597. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Oliveira, D.L.; Wilbey, R.A.; Grandison, A.S.; Roseiro, L.B. Milk oligosaccharides: A review. Diary Technol. 2015, 68, 305-321. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Manas, N.H.A.; Illias, R.M.; Mahadi, N.M. Strategy in manipulating transglycosylation activity of glycosyl hydrolase for oligosaccharide production. Crit. Rev. Biotechnol. 2018, 38, 272-293. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Rutkiewicz-Krotewicz, M.; Pietrzyk-Brzezinska, A.J.; Wanarska, M.; Cieslinski, H.; Bujacz, A. In Situ Random Microseeding and Streak Seeding Used for Growth of Crystals of Cold-Adapted beta-D-Galactosidases: Crystal Structure of beta DG from Arthrobacter sp. 32cB. Crystals 2018, 8, 13. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Rutkiewicz-Krotewicz, M.; Pietrzyk-Brzezinska, A.J.; Sekula, B.; Cieśliński, H.; Wierzbicka-Woś, A.; Kur, J.; Bujacz, A. Structural studies of a cold-adapted dimeric β-D-galactosidase from Paracoccus sp. 32d. Acta Cryst. D Struct. Biol. 2016, 72, 1049-1061. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Rutkiewicz, M.; Bujacz, A.; Bujacz, G. Structural features of cold-adapted dimeric GH2 β-D-galactosidase from Arthrobacter sp. 32cB. Biochim. Biophys. Acta (BBA)-Proteins Proteom. 2019, 1867, 776-786. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Matthews, B.W. Solvent content of protein crystals. J. Mol. Biol. 1968, 33, 491-497. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Winn, M.D.; Isupov, M.N.; Murshudov, G.N. Use of TLS parameters to model anisotropic displacements in macromolecular refinement. Acta Cryst. D 2001, 57, 122-133. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Sinnott, M.L.; Souchard, I.J.L. The mechanism of action of β-galactosidase. Effect of aglycone nature and α-deuterium substitution on the hydrolysis of aryl galactosides. Biochem. J. 1973, 133, 89-98. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Hudson, K.L.; Bartlett, G.J.; Diehl, R.C.; Agirre, J.; Gallagher, T.; Kiessling, L.L.; Woolfson, D.N. Carbohydrate-Aromatic Interactions in Proteins. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 15152-15160. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Malecki, P.H.; Vorgias, C.E.; Petoukhov, M.V.; Svergun, D.I.; Rypniewski, W. Crystal structures of substrate-bound chitinase from the psychrophilic bacterium Moritella marina and its structure in solution. Acta Cryst. D Biol. Cryst. 2014, 70, 676-684. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Ardevol, A.; Rovira, C. Reaction Mechanisms in Carbohydrate-Active Enzymes: Glycoside Hydrolases and Glycosyltransferases. Insights from ab Initio Quantum Mechanics/Molecular Mechanics Dynamic Simulations. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 7528-7547. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Bujacz, G.; Wrzesniewska, B.; Bujacz, A. Cryoprotection properties of salts of organic acids: A case study for a tetragonal crystal of HEW lysozyme. Acta Cryst. D 2010, 66, 789-796. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Sparta, K.M.; Krug, M.; Heinemann, U.; Mueller, U.; Weiss, M.S. XDSAPP2.0. J. Appl. Crystallogr. 2016, 49, 1085-1092. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- Adams, P.D.; Afonine, P.V.; Bunkoczi, G.; Chen, V.B.; Davis, I.W.; Echols, N.; Headd, J.J.; Hung, L.-W.; Kapral, G.J.; Grosse-Kunstleve, R.W.; et al. PHENIX: A comprehensive Python-based system for macromolecular structure solution. Acta Crystallogr. Sect. D 2010, 66, 213-221. [CrossRef] otwiera się w nowej karcie
- © 2019 by the authors. Licensee MDPI, Basel, Switzerland. This article is an open access article distributed under the terms and conditions of the Creative Commons Attribution (CC BY) license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/). otwiera się w nowej karcie
- Weryfikacja:
- Politechnika Gdańska
Powiązane datasety
- dane badawcze ArchBGal32cB 441Glu mutein gene analysis dataset
wyświetlono 131 razy
Publikacje, które mogą cię zainteresować
Mapping the Transglycosylation Relevant Sites of Cold-Adapted β-D-Galactosidase from Arthrobacter sp. 32cB
- M. Rutkiewicz,
- M. Wanarska,
- A. Bujacz
Structural studies of a cold-adapted dimeric Beta-D-galactosidase from Paracoccus sp. 32d
- M. Rutkiewicz-krotewicz,
- A. Pietrzyk-Brzezińska,
- B. Sekuła
- + 4 autorów
Crystal structures of aminotransferases Aro8 and Aro9 from Candida albicans and structural insights into their properties
- A. Kiliszek,
- W. Rypniewski,
- K. Rząd
- + 2 autorów
A novel cold-active beta-D-galactosidase from the Paracoccus sp. 32d - gene cloning, purification and characterization
- A. Wierzbicka-Woś,
- H. Cieśliński,
- M. Wanarska
- + 3 autorów